Idėja apie galimą muziejaus įkūrimą šioje istorinėje vietoje kilo apie 1990 m., kai tarpukariu buvęs valstybės Prezidento rezidencijos pastatas, sovietmečiu pavirtęs Pionierių rūmais, o vėliau Mokytojų namais, buvo perduotas Vytauto Didžiojo karo muziejui.
Po užsitęsusių rekonstrukcijos darbų, nuo 2004 m. šie rūmai pateko Lietuvos Respublikos Prezidentūros kanceliarijos žinion.
2005 m. liepos 3 d. Lietuvos Respublikos Prezidentas Valdas Adamkus oficialiai perdavė istorinius Lietuvos Respublikos Prezidento rūmus Kaune Nacionaliniam M. K. Čiurlionio dailės muziejui. Tokio sprendimo tikslas – sudaryti geresnes sąlygas tinkamai atspindėti šalies valstybingumo istoriją ir efektyviai įvairiomis priemonėmis bei formomis vykdyti kultūrinę, visuomeninę, šviečiamąją misiją, atskleidžiant ir interpretuojant Lietuvos Respublikos istoriją, rodant deramą dėmesį valstybės kūrėjams, sudarant sąlygas reikštis pilietinės visuomenės iniciatyvoms.
Tų pačių metų liepos 5 d. Istorinė Lietuvos Respublikos Prezidentūra Kaune atvėrė duris visuomenei.
Šioje erdvėje kuriama unikali savo turiniu Lietuvos valstybingumo memorialinė - edukacinė institucija, derinanti savo veikloje muziejaus, pilietinės visuomenės saviraiškos bei edukacijos centro funkcijas. Taip pat atliekama muziejinė funkcija, atitinkamai pristatant istorinį pastatą, jo aplinką ir memorialines erdves pastato viduje. Vykdoma parodinė veikla, supažindinant visuomenę su Lietuvos Respublikos relikvijomis, kitokia istorine medžiaga ar meno kūriniais, atspindinčiais valstybingumo raidą, įprasminančiais svarbiausius jos etapus, valstybės kūrėjus.
